Старая, заложенная еще св. Алексием, монастырская трапезная сгорела в 1477 году. Новую каменную трапезную с церковью Алексия Митрополита заложил в 1483 году (закончена в 1485-м) знакомый нам Геннадий. Летопись говорит об этом: «заложи чудовский архимандрит трапезу камену, а старую разруши». Даже из Новгорода он посылал серебро на достройку трапезной церкви с маленькой звонницей, которая отчетливо видна на плане Кремля 1600-х годов. Алексеевская церковь XV века — едва ли не первый на Руси опыт жанра трапезной палаты с церковью — более ранние трапезные, в том числе и чудовская, храмов не имели. Близ первой чудовской трапезной и до Геннадия была церковь Алексия Митрополита, но житие св. Алексия сообщает, что ее построили «по претечении лет». В Алексеевскую церковь были перенесены мощи канонизированного к тому времени основателя монастыря. Несколько раз храм горел и перестраивался. В 1680–1686 годах его заменила новая Алексеевская церковь, построенная, как и смежная Благовещенская, на средства и по проекту царя Федора Алексеевича — «по его Государскому чертежу и указной мере», как гласила надпись на доске при входе в храм. Это, видимо, первый случай в русской истории, когда царь выступил в роли архитектора. По словам историка В. Н. Татищева, Федор Алексеевич «великую охоту к строению имел». С XVII века церковь считалась главным монастырским собором. В 1780 году ее слегка перестроил М. Ф. Казаков, но храм сохранил типичные черты архитектуры последней четверти XVII века: луковичное пятиглавие с утонченными барабанами, венчавшее стройный, чуть вытянутый кверху «четверик». Храм был высоко оценен современниками: например, подрядный договор 1693 года по строительству каменной церкви в Борисоглебском монастыре Муромского уезда предписывал мастерам строить ее «против обрасца всечудотворца Алексея Чудова монастыря, что в Кремле».
Внутри Алексеевская церковь была расписана во времена Елизаветы «грациозной легкой живописью», по словам путеводителя 1913 года. Иконостас (1839 г.) в ней был бронзовый, с серебряными царскими вратами. В алтаре храма находилась икона св. Алексия, согласно описанию середины XIX века, «написанная на верхней доске гроба его; она изъязвлена ножом, в 1682 году, от еретика Фомы Иванова, заразившегося Кальвинскою ересью» (эту икону торжественная процессия носила на освящение храма Христа Спасителя в 1883 году). Фома Иванов, цирюльник, фигурант «дела еретиков» во главе с Дмитрием Тверитиновым 1713–1714 годов, содержался в Чудовом монастыре под стражей; в цепях его водили на церковные службы. 5 октября 1714 года он, сумев где-то раздобыть нож, тайком пронес его в храм. Иконоборца 29 ноября 1714 года сожгли на Красной площади; это была последняя в России смертная казнь «еретика».
В Алексеевской церкви крестили царей Федора Иоанновича, Алексея Михайловича, Петра I. 18 апреля 1818 года здесь крестили наследника Александра Николаевича, будущего императора Александра II. В XIX веке в храме хранились трофеи русско-персидской войны 1826 года: победу над персами Николай I праздновал именно в Чудовом монастыре и в церкви велел поставить шахские знамена и повесить ключи от взятых персидских городов. Размещением трофеев руководил в 1827 году О. И. Бове, знаменитый московский архитектор. В 1828 году император Николай прислал в обитель богатый покров на раку Алексия Митрополита. В 1839 году храм реставрировал М. Д. Быковский, создавший в нем новый иконостас.
Благовещенская церковь, наследница одноименного придела при первом монастырском храме, построенная в 1680–1686 годах вплотную к Алексеевской с севера, повторяла ее формы, имея чуть меньшие размеры. В трапезной этой церкви была палатка, где продавался «чудотворцев мед». Это был единственный монастырский храм, куда допускались женщины. При освящении храмов Алексия и Благовещения 12 мая 1686 года патриархом Иоакимом цари-соправители Петр и Иоанн в присутствии царевны Софьи своими руками поставили раку с мощами Алексея Митрополита в арке, разделявшей два храма; мужчины с тех пор молились у гроба чудотворца в Алексеевской церкви, а женщины в Благовещенской, причем с площади были устроены два отдельных входа в эти храмы. Вероятно, так стремились соблюсти древний обычай греческой церкви, где женщины молились слева, а мужчины справа от солеи. Серебряную раку для мощей св. Алексия велел сделать в 1531 году великий князь Василий III, вновь устроена она была при царе Федоре Иоанновиче в 1596 году и заново после 1812 года — старинную похитили французы. Возле раки хранились пастырский жезл Алексия и его облачение. После 1812 года в церковь перенесли от Дорогомиловской заставы чудотворную Никольскую икону.
В 1843 году Благовещенский храм реставрировал М. Д. Быковский.