Князья Пожарские верой и правдой служили московским правителям. Согласно записи в «Тысячной книге» за 1550 год на царской службе состояли тринадцать стародубских князей: «Князь Ондрей да князь Федор княж Ивановы дети Татева. Князь Иван да Петр княж Борисовы дети Ромодановского. Князь Василей княж Иванов сын Ковров. Князь Иван Чорной да князь Петр княж Васильевы дети Пожарского. Князь Тимофей княж Федоров сын Пожарского. Князь Федор да Иван княж Ондреевы дети Болыпога Гундорова. Княж Федоров сын Данила. Князь Федор да Иван княж Ивановы дети Третьякова Пожарского».
Иван Федорович Пожарский был убит под Казанью в 1552 году. Отец нашего героя Михаил Федорович Пожарский отличился при взятии Казани и в Ливонской войне. Но в марте 1566 года Иван Грозный согнал со своих уделов всех потомков стародубских князей. Причем беда это приключилась не по их вине, а из-за «хитрых» интриг психически нездорового царя. Решив расправиться со своим двоюродным братом Владимиром Андреевичем Старицким, царь поменял ему удел, чтобы оторвать его от родных корней, лишить его верного дворянства и т. д. Взамен Владимиру было дано Стародубское княжество. Стародубских же князей скопом отправили в Казань и Свияжск. Среди них оказались Андрей Иванович Ряполовский, Никита Михайлович Сорока Стародубский, Федор Иванович Пожарский (дед героя) и другие.
Высылка стародубских князей была не только часть интриги Грозного против брата, но и элементом колонизации Казанского края. Наши историки привыкли говорить о покорении Казани в 1552 году. На самом деле еще многие годы в Казанском крае шла жестокая борьба татарского населения против русских. Стародубские князья приехали не одни, а со своими дружинами и дворней. Они получили довольно приличные вотчины и второстепенные должности в администрации Казанского края. К примеру, Михаил Борисович Пожарский был назначен воеводой в Свияжск. Стародубские князья беспощадно подавляли восстания татар и внесли большой вклад в колонизацию края.
С 80-х годов XVI века часть вотчин в бывшем Стародубском княжестве постепенно была возвращена законным владельцам. Но «казанское сидение» нанесло серьезный урон князьям Пожарским в служебно-местническом отношении. Их оттеснили старые княжеские роды и новое «боярство», выдвинувшееся в царствование Грозного. Таким образом, Пожарские, бывшие в XIV — начале XVI века одним из знатных родов Рюриковичей, были оттеснены на периферию, что дало повод советским именитым историкам называть их «захудалым родом».
В 1602 году царь Борис пожаловал в стольники Дмитрия Михайловича и Ивана Петровича Пожарских. Для двадцатилетнего князя Дмитрия это считалось неплохим началом карьеры. После всех конфискаций 60—70-х годов XVI века Дмитрий Пожарский был не богат, но и не беден. В 1587 году Дмитрий Михайлович Пожарский передал монастырю «по приказу отца своего» одну из стародубских вотчин — село Три Дворища. Тем не менее за ним осталась Мугреевская вотчина близ Стародуба. Ему же принадлежали отцовские вотчины — село Медведково на реке Яузе, села Лучинское и Бодалово в Юрьевском уезде. От отца и деда Дмитрию Михайловичу досталось и приданое его матери Ефросиньи Беклемишевой село Берсенево Клинского уезда и село Лукерьино-Фомино Коломенского уезда, а также приданое его бабки Берсеневой село Марчукино Коломенского уезда.
Карьера князя Пожарского представляла собой феномен в Смутное время, когда все Лжедмитрии, Шуйский и Сигизмунд (от имени Владислава) раздавали налево и направо чины и вотчины, а вот Дмитрий Михайлович ухитрился не получить ни одной самой захудалой деревушки и так и остался стольником, притом что почти все время участвовал в боевых действиях и не проиграл ни одной битвы. (Московское восстание 1611 года, разумеется, в счет не идет.)
Несколько раз посылали нижегородцы гонцов к князю Пожарскому с просьбой возглавить ополчение, но он отвечал отказом. Это было связано, с одной стороны, с этикетом — на Руси не было принято соглашаться с первого раза (вспомним» как отказывался от престола Годунов, и далее мы узнаем, как ломал комедию Михаил Романов), а с другой стороны, Дмитрий Михайлович хотел таким способом вытребовать себе большую власть.
Наконец, в Мугреево было отправлено большое посольство во главе с архимандритом Печерского монастыря Феодосием. Там же был соратник воеводы сын боярский Ждан Петрович Болтин и богатые нижегородские купцы. Тут Пожарский вынужден был согласиться и сказал: «Рад я вашему совету, готов хотя сейчас ехать, но выберите прежде из посадских людей, кому со мною у такого великого дела быть и казну собирать». Послы сказали, что в Нижнем Новгороде такого человека нет, на что Пожарский ответил: «Есть у вас Кузьма Минин, бывал он человек служилый, ему это дело за обычай».