35-й истребительный авиационный полк сформирован 15 апреля 1938 года в г. Бобруйске (Белорусский военный округ) в основном из личного состава 17-й истребительной авиационной эскадрильи. 7 апреля 1940 года полк был передан в Закавказский военный округ, где вошел сначала в состав 17-й истребительной авиационной бригады, а с 26 апреля того же года – в состав 25-й смешанной авиационной дивизии. В предвоенный период в четырех его эскадрильях на вооружении находились самолеты И-16 и И-153, 1-я и 3-я аэ базировались в Батуми, 2-я и 4-я аэ – в Кобулети.
В первой половине 1941 года 35-й иап планировалось перевооружить на ЛаГГ-3, и к началу войны летный состав был отправлен на переучивание в Ленинград, однако технику получить не успел. Видимо, в конце июня – начале июля 1941 г. летчики несколько дней находились в подмосковных Химках в ожидании самолетов, с которыми должны были войти в состав 6-го ИАК ПВО, но вскоре получили приказ вернуться в Закавказье. С 10 августа полк был выведен из состава 25-й сад и передан в подчинение 46-й армии ЗакВО. В августе-сентябре полк интенсивно готовился к отражению воздушного противника, 24 летчика были обучены полетам ночью. В ноябре с расформированием ВВС 46-й армии 35-й иап преобразовали в отдельный с прямым подчинением Командующему ПВО территории страны и оперативным – Командующему Батумского бригадного района ПВО .
Полк находился в составе действующей армии с 16 января 1942 по 1 сентября 1944 года. На 1942 год его задачей было определено прикрытие городов Сухуми, Поти, Батуми и расположенных в них военно-морских баз, Батумского нефтеперегонного завода, железнодорожных линий в районах Сухуми, Абажа, Самтредиа, Риони, мостов у Самтредиа и Зестафони, встреча и сопровождение кораблей Черноморского флота.
Первое появление самолета противника над территорией Батумского бригадного района ПВО было отмечено 6 января 1942 г., а с февраля немецкая авиация начала вести активную разведывательную деятельность. Для перехвата таких одиночных самолетов в полк поступили два истребителя МиГ-3, и уже 20 февраля летчик БЛебенко (или Лобенко) на одном из них сбил над морем совершавший разведывательный полет Ju-88, ставший первым уничтоженным в Закавказской зоне ПВО самолетом противника.
В июне 1942 г. 2-я аэ получила самолеты «Харрикейн», месяц спустя 1-я аэ перешла на ЛаГГ-3. В сентябре на замену им поступили ленд-лизовские Р-40Е «Киттихок», но по своим качествам они оказались хуже, и в ноябре 1943 г. полк снова получил ЛаГГ-3. Несмотря на то, что в июле 1942 г. двадцать три экипажа были направлены на формирование 926-го иап, на новой технике счет одержанных летчиками полка постепенно рос, и за первый год боев к февралю 1943 г. достиг 19 сбитых и 3 поврежденных самолетов. Все сбитые падали в море, иногда на удалении более 100 км от берега. В двух случаях они считались сбитыми без получения подтверждения, с формулировкой «самолет противника в силу полученных повреждений до своей базы дойти не мог».
Всего же к сентябрю 1944 г. боевой счет полка составил 34 уничтоженных самолета противника.
После войны 35-й иап продолжал нести службу в Закавказье, но к началу 50-х годов переброшен в Группу советских оккупационных войск в Германии, где вошел в состав 126-й Краснознаменной истребительной авиационной дивизии с дислокацией на аэродроме в пяти километрах севернее города Цербст. Единый позывной диспетчерской службы советских ВВС, выбранный для этого аэродрома – «Каретный». Управление дивизии размещалось в самом Цербсте на территории военного городка вместе с танковым полком. Два других полка 126-й иад – 73-й гв.иап и прибывший несколько позже 833-й иап базировались на аэродромах Кётен и Альтес-Лагер соответственно. Почему из трех полков именно 35-й иап посадили «под боком» у начальства, теперь установить сложно. Нередко так поступали с частями, требовавшими повышенного внимания со стороны командования, если они находились в процессе переучивания на новую технику или имели недостаточно подготовленный летный состав. Возможно, в нашем случае были и какие-то иные причины.
В наследство от поверженных люфтваффе полку досталась территория аэродрома в 178 гектаров с возведенными в 1936-39 гг. отличными ангарами со стальными раздвижными воротами: одним большим «производственным» – с отдельным двигательным цехом, лабораториями, мастерскими, подземными складами, и тремя ангарами поменьше – для эскадрилий. Здесь оказался даже механический круг для списания девиации, просто поразивший воображение личного состава полка. В сосновом лесу располагались штабные, служебные и складские здания, к ним протянулась специальная железнодорожная ветка. Имелся также десяток двухэтажных кирпичных казарм с мансардами, шесть коттеджей у стадиона, клуб, столовая, котельная, легкие деревянные бараки, оставшиеся от небольшого лагеря пленных, работавших на аэродроме.