В ходе молниеносной кампании истребители I./JG-27,1./JG-1 и I./ JG-21 прикрывали действия 6-й армии вермахта, действуя с аэродромов Мюнхен-Гладбах и Гимних (окрестности Колона). Для летчиков истребительных групп памятным днем стало 12 мая, когда они совершили за один день 340 боевых вылетов и сбили 28 самолетов противника, потеряв четыре Bf 109E.
В июле 1940 г. была сформирована III./JG-27. в нее вошли 7-й, 8-н и 9-й стаффели. ядром группы стали опытные летчики, переведенные из других подразделений — обычная практика люфтваффе.
В мае 1940 г. был сформирован Stab IV./JG-27 вкупе с 10-м, 11-м и 12-м стаффелями. В ноябре 27-я эскадра пополнилась дополнительными стаффелями — 13-м, 14-м, 15-м и 16-м. Кроме того, в составе JG-27 с ноября 1940 г. имелся Erg (тренировочный) Staffel, в феврале 1941 г. на основе этого стаф-феля сформировали группу.
После удачной битвы за Францию стаффели JG-27 понесли значительные потери в ходе битвы за Англию. Летчики 27-й эскадры сбили 146 самолетов противника, но собственные потери составили 56 пилотов убитыми и ранеными, включая командира III группы гауптмана Иоахима Шлихтинга, который был сбит и получил тяжелое ранение 6 сентября в бою со «Спитфайрами» RAF.
Слабой компенсацией высоких потерь конца 1940 г. для летчиков JG-27 стало знакомство с тактикой действий истребителей RAF. В целом, тактика действий истребителей люфтваффе превосходила английскую. Знания, добытые кровью в воздушных боях над Ла-Маншем, сослужили хорошую службу после переброски эскадры в апреле 1941 г. в Северную Африку.
Летая в первые месяцы кампании в Пустыне на устаревших к этому времени истребителях Bf 109E, ветераны ягдгешвадера практически не имели проблем в боях с истребителями союзников на африканском театре военных действий. В июле 1941 г. на вооружение I./JG-27 поступили первые Bf 109F, после чего количество «Эмилей» на африканском фронте началось неуклонно сокращаться.
Уменьшение огневой мощи «Фридриха» по сравнению с «Эмилем» понравилось далеко не всем летчикам, «эксперты» отдавали предпочтению мощному вооружению Bf109Е-7/Тгор, позволявшему концентрировать на цели огонь сразу трех пушек (одной моторпушки и двух крыльевых). Опытные летчики, такие как Марсель, Францискет, Рёдель и Ньюманн, в совершенстве владели искусством полного разрушения самолета противника коротким залпом из трех пушек. По мере усиления на африканском театре военных действий авиации союзников, появления новых хорошо защищенных американских самолетов, немецкие летчики явственно почувствовали недостатки своих истребителей. К началу 1943 г. стало совершенно ясно, что огневая мощь Bf 109F недостаточна для борьбы с новыми самолетами союзников. Проблему частично разрешил появившийся в июне 1942 г. Bf 109G, 27-го эскадру, первую в люфтваффе, полностью перевооружили «Густавами».
К 1943 г. ситуация в небе Северной Африки для немецких летчиков резко ухудшилась, попыткой исправить положение стало оснащение стаффелей II./JG-27 усовершенствованными Bf 109G-6.
На «G-6.» быстро перешли и три других группы 27-й эскадры. После африканского разгрома, эскадру отвели в Германию для отдыха и пополнения; в конце 1943 г. JG-27 была включена в систему ПВО Рейха. К этому времени большинство стаффелей эскадры имели на вооружении пятиточечные Bf 109G, оснащенные подкрыльевыми гондолами с 20-мм пушками MG-151. Лишний вес пушечных гондол компенсировался возросшей огневой мощью, необходимой для борьбы с четырехмоторными американскими бомбардировщиками. Тяжелые бомбардировщики являлись приоритетной целью для истребителей ПВО Рейха.