В 1951 г. жизнь Эймсов коренным образом изменилась. Карлтон Эймс поступил на работу в ЦРУ и вместе с семьёй переехал в Мак-Лин — пригород Вашингтона, в котором размещается штаб-квартира ЦРУ. Неизвестно, что подвигло его на этот шаг: стремление защитить американскую демократию от «коммунистической угрозы» или же просто желание вырваться из рутины провинциальной жизни. Но как бы то ни было, скромный преподаватель колледжа превратился в «бойца невидимого фронта». После соответствующей подготовки Карлтон Эймс был направлен в Бирму, где в это время ЦРУ пыталось создать плацдарм борьбы против коммунистического правительства Китая, поддерживая укрывшихся в этой стране недобитых гоминьдановцев. В Бирме он пробыл до 1955 г., после чего вернулся в штаб-квартиру ЦРУ, где получил назначение в одно из аналитических подразделений в качестве эксперта по Дальнему Востоку.
В то время, пока Эймс-старший совершал свои подвиги на ниве защиты «идеалов свободы и демократии», его жена преподавала английский язык, а сын учился в средней школе. После её окончания Олдрич Эймс поступил в университет Джорджа Вашингтона. Одновременно с учёбой в 1959 г. он (не без помощи отца) устраивается на работу в ЦРУ, вначале в качестве клерка, а с июня 1962 г., достигнув по американским законам совершеннолетия, — аналитиком архивного отдела Оперативного директората, став одним из самых юных агентов за всю историю ЦРУ. В его служебные обязанности входило чтение, кодирование и архивирование материалов, связанных с операциями американской разведки против восточноевропейских стран.
Столь раннее начало «трудового пути» в разведке позволяло Эймсу рассчитывать на успешную карьеру в будущем, по крайней мере, по сравнению с отцом, который так и не поднялся выше должности аналитика среднего уровня. Кроме того, работа в ЦРУ давала возможность оплатить учёбу в университете. С другой же стороны, совмещение работы и учёбы явно не шло на пользу последней — блестяще учившийся в школе, Эймс в университете показывал весьма средние результаты и закончил обучение лишь в 1967 г., получив степень бакалавра истории.
Получив, наконец, высшее образование, Эймс в декабре 1967 г. был направлен в учебный центр ЦРУ в Кэмп-Пири (Вирджиния). Пройдя там курс обучения, в ноябре 1968 г. он получил назначение в отдел СССР и Восточной Европы Оперативного директората. В это время Эймс начал изучать турецкий язык.
В 1969 г. Эймса направляют в Турцию в резидентуру ЦРУ в Анкаре. Там он действовал под прикрытием гражданского служащего ВВС США и должен был заниматься вербовкой агентов из числа граждан СССР и социалистических стран. Однако в Анкаре Эймс проявил себя не лучшим образом. Хотя он и смог завербовать двух турецких граждан, некоторое время передававших ему информацию о положении в Турции, главной задачи так и не решил — все его попытки завязать контакты с представителями СССР заканчивались неудачей. В результате заместитель резидента Дьюи Клэрридж по окончанию командировки Эймса в 1972 г. дал ему отрицательную характеристику, аттестовав как не годного к оперативной работе сотрудника, который в силу особенностей характера не способен самостоятельно осуществлять вербовку агентов.
После возвращения в США Эймс вновь был направлен в отдел СССР и Восточной Европы, где занимался планированием и анализом операций и другой подобной кабинетной работой. Этот вид деятельности был ему ближе, соответственно, и результаты оказались более успешными — руководство отмечало Эймса как дельного и вдумчивого сотрудника.
В 1974 г. начальник латиноамериканского отделения отдела СССР и Восточной Европы Хэвиленд Смит привлёк Эймса к работе с завербованным в Колумбии третьим секретарём советского посольства Александром Огородником. Эймс был куратором Огородника вплоть до сентября 1974 г., когда последний был отозван в Москву. Работа Эймса с Огородником получила положительную оценку.
В 1976 г. Эймс был переведён в нью-йоркское отделение ЦРУ. Там он работал с агентами из числа советских граждан — сотрудником секретариата ООН Сергеем Федоренко и заместителя Генерального секретаря ООН по политическим вопросам Аркадием Шевченко, который в 1978 г. стал невозвращенцем. В этот период, в 1980 г., он женился на своей давней подруге Нэнси Сегебарт. Однако брак оказался неудачным и уже в 1981 г., когда Эймса направили в резидентуру ЦРУ в Мексике, супруга отказалась поехать с ним.
Приступив в октябре 1981 г. к работе в резидентуре в Мехико в качестве старшего офицера, Эймс попытался зарекомендовать себя активным оперативником. Но здесь вновь проявилась его слабость как оперативного работника — он не смог приобрести новых источников и довести до конца разработку переданных ему кандидатов в агенты. Так, безуспешно закончилась его попытка завербовать заместителя резидента КГБ в Мексике Игоря Шурыгина.