В ноябре 1944 г. мост был принят во временную эксплуатацию. В феврале 1945 г. по мосту прошел поезд советской делегации, которая возвращалась с Ялтинской конференции. А через несколько дней его частично разрушил шторм и мощный ледоход из Азовского моря. Обстрел ледовых полей из тяжелых орудий, их бомбежка с самолетов не помогли — 15 промежуточных пролетов были разрушены. При этом никто не пострадал. Сталин вник в ситуацию и никого наказывать не стал.
После окончания войны мост обследовала специальная комиссия, которая приняла решение о проектировании капитального высокого моста стоимостью около двух миллиардов рублей. Представляя Сталину проект, заместитель наркома путей сообщения И. Гоциридзе заметил: «Товарищ Сталин, это будет царь-мост». Иосиф Виссарионович, подумав, ответил: «Товарищ Гоциридзе, мы царя свергли в 1917 году». И вместо моста была построена паромная переправа.
В начале 1950-х годов на северо-восточной окраине Керчи развернулось строительство порта «Крым» и железнодорожной станции «Крым», а на косе Чушка — порта и железнодорожной станции «Кавказ».
Каждый из портов мог одновременно принимать два железнодорожных парома. По терминологии работающего на переправе персонала место у причала, расположенное со стороны Азовского моря (левая сторона для порта «Крым» и правая для порта «Кавказ») называлось Азовским парком, а со стороны Черного моря — Черноморским парком.
22 сентября 1954 г. Керченская паромная переправа была торжественно открыта. С помощью паромной переправы появилась возможность сократить на 270 км дальность перевозок из Украины и Молдавии в районы Краснодарского края и Кавказа, а из Крыма и южных районов Украины — на 1000 км.
Первая пара судов — «Надым» и «Заполярный» — строилась по модификации 723-бис и вошла в состав советского флота 31 июля 1951 г. Паромы были рассчитаны на перевозку 32 двуосных или 16 четырехосных грузовых вагонов.
Вторую пару — «Северный» и «Чулым» — строили по проекту 723-у. Удлиненная платформа вагоноподъемника в модификации 723-у позволяла принимать пассажирские вагоны. При перевозке пассажирского поезда на пароме могло разместиться до 8 четырехосных пассажирских вагонов. «Северный» и «Чулым» включили в состав флота 31 июля 1952 г.
Поскольку перепад уровней воды в Керченском проливе небольшой, с паромов демонтировали вагоноподъемники, вместо них использовали установленные на берегу П-образные подъемники, опускавшие на паром мост с железнодорожными путями. В результате, все четыре парома получили возможность загружаться как грузовыми, так и пассажирскими вагонами.
Обычно на переправе одновременно работали три железнодорожных парома, а четвертый отправлялся на судоремонтный завод для прохождения технического обслуживания.
За время эксплуатации на Керченской переправе над паромами провели ряд технических доработок, например, расширили площадь верхней палубы, а на «Южном» надстроили дополнительный ярус ходовой рубки.
В зимнее время нагрузка на переправу сокращалась, большая часть пассажирских поездов были летними. Например, в 1979–1980 гг. через переправу следовали следующие пассажирские поезда (все, кроме 105/106 и 187/188 — летние):
105/106 Севастополь — Свердловск.
187/188 Симферополь — Баку.
363/364 Мурманск — Новороссийск.
365/366 Ленинград — Новороссийск (367/368 Ленинград — Анапа).
375/376 Симферополь — Иркутск (377/378 Симферополь — Красноярск).
381/382 Киев — Новороссийск.
397/398 Симферополь — Новокузнецк.
815/816 Феодосия — Баку.
Помимо железнодорожных составов, паромы осуществляли перевозку автомобилей — несколько машин могло разместиться на свободном от вагонов месте в носовой части палубы. Иногда паромы выполняли рейсы без вагонов, заполнив всю палубу автомобилями.
В летнее время между портами «Крым» и «Кавказ» курсировал катер «Тамань», с 1970-х гг. его заменил катер «Радуга-48». Также в порт «Кавказ» регулярно приходили пассажирские катера из морвокзала в центре города Керчь. Этот маршрут обслуживали катера «Пион» и «Аргус».
В 1975 г. на Рижском судостроительном заводе для Керченской переправы был построен автомобильный паром «Керченский-1». В 1978 г. на переправу пришел второй автопаром — «Керченский-2».
С приходом автомобильных паромов, которые изначально проектировались как паромы-ледоколы, упростилась зимняя навигация на Керченской паромной переправе. В зимнее время один из автопаромов работал на переправе, перевозя пассажиров и автомобили, а также расчищая ото льда путь железнодорожным паромам, второй автопаром в это время проводил грузовые суда по фарватеру Керченского пролива.
Третий автомобильный паром для переправы — «Ейск» — был построен в Риге в 1988 г.