Учение Иоанна о Воплощении основано на халкидонском вероопределении, но само это определение включено у него в систему понятий и терминов, являющихся результатом развития богословия в VI и VII веках. Прежде всего он определяет ипостась как существование «самобытное» (to kaq' eauto idiostatws ujistamenon). Это определение принадлежит Леонтию Византийскому, у него же Иоанн заимствует ныне ставшее классическим понятие «энипостатон» (воипостазированное), обозначающее реальность, не обладающую самостоятельным существованием, но «являющуюся в ипостаси: например, человеческая природа проявляется не в собственной ипостаси, но в ипостаси Петра или Павла». Когда же различные природы «воипостазированы» в одной ипостаси, последняя становится сложной ипостасью (upostasis sunqetos), простейшим примером которой является человеческая ипостась, состоящая из тела и души.
Однако Иоанн определенно отвергает те положения Леонтия, в которых сказывается влияние Евагрия. Особенно хорошо это видно в том, как он пользуется антропологической аналогией — образом соединения души и тела. Согласно Леонтию, как мы видели, человек состоит из двух совершенных начал, которые теоретически могут предсуществовать как две отдельные ипостаси, и которые действительно становятся двумя ипостасями после смерти, чтобы вновь соединиться в воскресении. Вопреки этой оригенистской антропологии и, соответственно, христологии, Иоанн определенно утверждает, что если «в смерти душа и отделяется от тела, ипостась обоих остается одной и той же». Подобно этому и Христос не разделился на две ипостаси в тот момент, когда Его душа отделилась от Его тела, но «была соединена (с ним) ипостасно чрез Слово». Для Иоанна ипостась не просто «состояние» или «отношение», как полагал Леонтий, но значительно более существенная реальность; и образ тела–души, который он все же иногда использует в своей христологии, представляется ему не более, чем аналогией с очень ограниченным значением. От Леонтия Иоанна отличает еще и то, что, вслед за, св. Кириллом Александрийским и Собором 553 года он рассматривает ипостась Христа как предсуществовавшую ипостась Логоса. Согласно халкидонской православной христологии ипостась возникает не вследствие соединения двух ипостасей, божественной и человеческой, но как результат восприятия Логосом человеческой природы в приложение к природе божественной, которой Слово обладает от вечности. Православное, дифизитское исповедание предполагает не симметричное сложение двух природ, но их соединение в единую Ипостась, которая предвечна и божественна. Дуализм двух природ, или энипостата (воипостасных), никогда не выражается через понятие разделения, но только в категориях мысленного различения (kat' epinoian), ибо воплощенное Слово — единое Существо.
Для того, чтобы понять истинный смысл этой «асимметричной» христологии, нужно учесть прежде всего ее сотериологический аспект. «Инициатива в деле Воплощения принадлежит Слову, поэтому очевидно, что учение об ипостаси, утверждающее и всячески подчеркивающее человечество во Христе, недвусмысленно указует и на изначальное величие Божества»
Только Бог может быть Спасителем, Он Сам является Совершителем спасения: плоть способна лишь воспринимать божественное действие и содействовать ему. «Само Слово Божие для плоти сделалось Ипостасью, — пишет преп. Иоанн Дамаскин. — Итак, в одно и то же время — плоть, в то же время — плоть Слова Божия, вместе с тем — плоть одушевленная, одаренная и разумом, и умом. Почему и говорим не о человеке обоготворенном, а о Боге — вочеловечившемся». «Пребывая Сам в возвышенном состоянии Своей божественности, он также принимает и низшее, божественно созидая в Себе человеческое, Он соединяет Первообраз с образом». Сотворенный по образу Божию, человек восстанавливается в первозданном достоинстве благодаря тому, что Сам Бог становится человеком.