Возможно, общение с Дионом вдохновило его по возвращении в Афины создать первую философскую школу, получившую впоследствии название «Академия», где он преподавал до самой смерти. Она располагалась в роще древнего героя Академа и была под его покровительством. Здесь когда-то находилось святилище богини мудрости Афины, и земля эта, по преданию, была подарена герою легендарным царем Тесеем. Так, в 387 г. до н. э. возникла платоновская Академия, просуществовавшая до окончания эпохи античности. Здесь, по замыслу 40-летнего философа, должны были воспитываться истинные мудрецы, предназначение которых — управление государством. Молодые дарования овладевали дотоле неведомыми науками — диалектикой, аналитикой, методологией, философией, индуктивным и дедуктивным способами познания.
Вскоре вокруг Платона собрались многочисленные ученики. Часть из них пришла в Академию для изучения наук, но большинство — для получения общего образования и подготовки к политической деятельности. Это были юноши из состоятельных фамилий. Впоследствии школа Платона стала крупным центром развития греческой математики, в изучении которой основатель Академии видел острую необходимость. С годами, когда произошло его сближение с пифагорейцами, развивавшими математическое естествознание, взгляд Платона на математику укрепился еще больше.
Приобщившись к мудрости других народов, Платон вырос в глазах современников и как наставник молодежи, и как личность. С одной стороны, он отказался от сократовской иронии и обычая бродить по улицам и базарам, затевая разговоры с первым встречным, а с другой — не принял и важной надменности пифагорейцев с их строгими правилами не допускать к себе посторонних. Общительность и доброжелательность сократовского ученика были так притягательны, что в его Академию приходили не только мужчины, но и женщины, переодевшиеся в мужское платье. С тех давних пор академические занятия превратились в наилучший способ овладения как науками, так и искусством.
Разочаровавшись в своей попытке изменить стиль правления сиракузских тиранов, Платон, по словам философа Диогена Лаэртского, «более делами государственными не занимался, хотя из сочинений его видно, что он был государственным человеком». Остаток жизни он посвятил философским и научным занятиям в Академии и работе над своими знаменитыми «Диалогами». Платон был первым крупнейшим философом, сочинения которого почти полностью дошли до нас. Его наследие включает 34 диалога (хотя некоторые и считаются неподлинными), «Апологию Сократа» и 13 писем. Все сочинения поделены на девять тетралогий, которые наглядно демонстрируют развитие философии Платона. Их авторство и хронологию долго и тщательно исследовали, начиная еще с эпохи эллинизма, породив в буквальном смысле слова необозримую специальную литературу, посвященную «платоновскому вопросу».
Свои философские взгляды Платон излагал не в форме трактатов, а в жанре драматических диалогов, основателем которых он считается. Написаны они чрезвычайно живо и изящно. Со времен Платона прошли тысячелетия, но люди по сути своей изменились мало, и истина по-прежнему рождается в споре. Философ разрабатывал теорию красноречия и подчеркивал, что риторика, как и всякое подлинное искусство, есть творческая деятельность. Он считал, что оратор должен не гоняться за чужими мнениями, а сам постигать истину того, о чем он собирается говорить или писать; правильная, истинная, точная речь должна исходить из подлинного определения своего объекта, предмета речи. По мнению Платона, искусство оратора во многом зависит от способности, охватив все общим взглядом, возвести к единой общей идее разрозненные объекты речи и разделить все на виды, на естественные составные части. Он также очень ценил умение возводить частное к общему и из общего получать частное: «Тот, кто намерен заняться ораторским искусством, должен прежде всего определить свой путь в нем и уловить, в чем признак каждой его разновидности».
Форма диалога казалась Платону наиболее подходящей для представления своих философских умозаключений. Часть из них написана в драматической форме и являет собой блестящие сцены из интеллектуальной жизни Афин. Действующие лица — это философы с ярко очерченными характерами: Сократ, софисты, поэты, рапсоды, политики. Труды Платона в равной степени принадлежат и древнегреческой философии, и литературе (особенно «Федр», «Пир», «Федон»). Их прекрасный стиль, выдержанная композиция, живые, полные неожиданных поворотов и напряжения диалоги, а также поэтическое воображение и полет мысли стали образцом, нашли многочисленных подражателей и оказали огромное влияние как на европейскую философию, так и на литературу.