С самого рождения его окружали многочисленные фрейлины, и он рос избалованным ребенком. Он был любимым сыном матери, ее «маленьким орлом». Генрих проявлял интерес к учебе. Благодаря гувернеру он познакомился с сочинениями Тацита, Тиберия Лонга и Плутарха. Его увлекала личность Александра Македонского, а любимыми книгами стали легенды о короле Артуре и Святом Граале, а позже груды Макиавелли.
Когда с новой силой вспыхнул конфликт с Габсбургами и война подошла к границам любимой Франции, Генрих мечтал о битвах и великих победах. В новой войне в Италии Франция преследовала цель получить наследство Медичи; французские войска вошли в Сиену. Однако Филипп II во главе испанской армии и при поддержке Англии вторгся в Северную Францию, и только пустая испанская казна уберегла Париж от захватчиков. Военное поражение усилило социальное недовольство, вновь обострились религиозные противоречия между католиками и протестантами. Пламя Религиозных войн охватило страну после казни Анна Дюбура, открыто выступившего во французском парламенте с критикой действий парижских католиков (и королевского двора), и смерти Генриха II.
Еще раньше восьмилетний Александр (имя, которое Генрих III получил при крещении) по праву принца крови начал участвовать в государственных совещаниях. На троне сидел его шестнадцатилетний брат Франциск II, а беспорядки в стране кроваво подавили. Через год Франциск II умер от менингита. Поскольку старшему брату Генриха и наследнику трона Карлу IX не исполнилось еще и девяти лет, Екатерина вопреки закону назначила себя регентом (которым должен был стать король Наварры) и продолжила союз с Римом и Мадридом. Католикам и французам было далеко до примирения. Пример Женевы укоренился на французской почве, а принцы крови Бурбоны де Конде выступили против политики Екатерины и партии католических Гизов. Гугеноты пользовались все большей поддержкой. В это время даже молодой Александр пережил короткое увлечение протестантизмом. Это было после его неудавшегося, как он считал, бегства в Лотарингию (а на самом деле — похищения). Несмотря на то, что Первая религиозная война продолжалась недолго (1560–1563) и закончилась пленением Конде, она стала лишь звеном в череде гражданских войн, разорявших Францию на протяжении еще тридцати лет. В 1565 г. после поездки по Франции, которая была организована королевой-матерью с целью ознакомить королевский двор с положением дел в разоренной войной стране, состоялась торжественная церемония конфирмации младших братьев короля. Александр в честь огца получил имя Генриха, а его младший брат Эркюль (Геркулес) в честь деда и брата — имя Франциск (Франсуа). Еще во время путешествия у королевы возник план соединить брачными узами Генриха и Маргариту с испанским двором, но после провала переговоров корону для Генриха начали искать в Польше, где в то время царствовал бездетный Сигизмунд II Август.
Мир большой политики рано вошел в жизнь Генриха. Убийства католиков в Фуа и протестантов в Помье совпали с болезнью Екатерины и отсутствием в Париже молодого короля Карла, который большую часть времени посвящал охоте, а не государственным делам. Вопрос о сосуществовании католиков и протестантов должен был решить королевский совет, созвать который Екатерина поручила своему любимому четырнадцатилетнему Генриху. В это время состоялось разделение ролей между развлекавшимся королем и его младшим братом, взявшим роль наместника. Генрих заседал в совете и защищал интересы королевства. Он читал почту, издавал приказы и контролировал их выполнение, готовил планы военных кампаний и следил за вербовкой и снаряжением войска.
Наблюдавший за действиями молодого Генриха испанский посол был напуган. Испании в равной степени была не выгодна как сильная Франция в руках Валуа, так и Франция в руках гугенотов. В то же время, укрепляя роль наместника короля, Генрих терял расположение брата. К младшему брату, Франциску, Генрих испытывал ненависть с самого детства. Сестра Маргарита, с которой, как утверждала молва, он поддерживал кровосмесительную связь, ему также изменила — теперь она была влюблена в Генриха Гиза. Ведущие свое происхождение непосредственно от Карла Великого, Гизы представляли для Валуа — «узурпаторов власти», как их иногда называли — не меньшую опасность, чем гугеноты.
В 1569 г. Генрих, герцог Анжуйский, встал во главе королевской армии. Роялисты-католики торжествовали, и принц Генрих триумфально вернулся в столицу как победитель гугенотов — он приехал на свадьбу сестры Маргариты с Генрихом Бурбоном, королем Наварры и будущим правителем Франции.