— Секция внутригосударственного терроризма (Domestic Terrorism Operations Section). Поддерживает, координирует и осуществляет надзор за всеми операциями ФБР по борьбе с внутригосударственным терроризмом.
— Секция эксплуатации линий связи (Communications Exploitation Section). Создана в декабре 2002 г. Занимается анализом данных прослушивания телефонных разговоров и Интернет-сообщений с целью идентифицировать и контролировать «террористические сети». Только с 2003 по 2005 г. секция отправила американским телефонным компаниям 739 повесток с требованиями предоставить записи телефонных разговоров их клиентов.
— Секция противодействия финансированию терроризма (Terrorist Financing Operations Section). Её задача состоит в том, чтобы идентифицировать, расследовать и привлекать к судебной ответственности всех причастных к финансированию террористических групп и организаций.
— Секция контртеррористических исследований (Counterterrorism Analysis), оказывает аналитическую поддержку I и II оперативным отделениям.
— Секция докладов и требований (Terrorism Reports and Requirements Section). Занимается распространением разведывательных сообщений и докладов, связанных с терроризмом, с соблюдением процедур и порядков, установленных Разведывательным директоратом ФБР.
Управление контрразведки(Counterintelligence Division). Координирует расследования, связанные с противодействием иностранным разведкам. В настоящее время его начальником является Даниэль Ли Клойд (Daniel Lee Cloyd).
Основную часть управления составляют четыре отдела. Три из них организуют и координируют в масштабах США мероприятия по «разработке» зарубежных учреждений и их персонала с целью выявления разведчиков и лиц из числа американцев и граждан других стран, подозреваемых в связях с зарубежными спецслужбами.
Четвёртый отдел поддерживает контакты по вопросам контрразведки с полицией, ЦРУ и другими американскими правительственными ведомствами, а также с полицией и спецслужбами других стран. В отделе имеется специальная секция, руководящая деятельностью представителей ФБР в посольствах США в разных странах мира. Вопросы контрразведывательного характера за пределами США ФБР обычно решает с помощью ЦРУ.
Разведывательный директорат(Directorate of Intelligence). Первоначально отдел разведки (Office of Intelligence) был создан в 2002 г. в составе Управления по борьбе с терроризмом. С апреля 2003 г. он стал самостоятельной структурой внутри ФБР, а в феврале 2005 г. был преобразован в Разведывательный директорат. Управляет всей разведывательной деятельностью ФБР.
«Разведка — жизненная основа нашей организации; насколько успешно мы (сами и с нашими партнёрами по разведке и охране правопорядка) собираем, анализируем, и распространяем разведывательные данные, — критически важно для защиты нашей национальной безопасности», — заявил недавно директор ФБР Роберт Мюллер.
1 февраля 2010 г. начальником Разведывательного директората был назначен Трейси А. Райнхольд (Tracy A. Reinhold).
Директорат оружия массового поражения(Weapons of Mass Destruction Directorate). Создан в июле 2006 г., объединив разрозненные подразделения ФБР, занимавшиеся вопросами, связанными с оружием массового поражения. В настоящее время его начальником является Вахид Майиди (Vahid Majidi).
Центр выявления террористов(Terrorist Screening Center). Ведёт единую базу данных на террористов, а также лиц, подозреваемых в причастности к террористической деятельности. С 5 мая 2009 г. директором Центра является Тимоти Дж. Хили (Timothy J. Healy).
Криминальное отделение(Criminal, Cyber, Response, and Services Branch). Должность его начальника в данный момент вакантна. В состав отделения входят:
Управление криминальных расследований(Criminal Investigative Division). С июня 2009 г. его начальником является Кевин Л. Перкинс (Kevin L. Perkins)