Директорат обеспечения операций(Directorate for Mission Services). Объединяет разнообразные вспомогательные службы, начиная от отдела технических и тыловых служб (Office for Engineering and Logistics Services) и кончая отделением поддержки исторических исследований (Historical Research Support Branch).
Директорат измерительно-сигнатурной разведки и сбора технической информации(Directorate for MASINT and Technical Collection). Занимается измерительно-сигнатурной и технической разведкой, в основном оценкой тактико-технических характеристик иностранных вооружений.
Директорат анализов(Directorate for Analysis).
Занимается обработкой разведывательной информации, поступающей из всех источников, доступных РУМО. Снабжает своей аналитической продукцией министра обороны, Объединённый комитет начальников штабов, различные военные службы и другие государственные ведомства, а также полевых офицеров.
Директорату анализов подчинены Центр ракетно-космической разведки и Национальный центр медицинской разведки (до 2 июля 2008 г. назывался Медицинским разведывательным центром вооружённых сил). Оба они переданы в состав РУМО в январе 1992 года. Также ему подчиняется созданная в 2001 г. Объединённая оперативная разведывательная группа по борьбе с терроризмом (Joint Intelligence Task Force for Combating Terrorism).
Центр оборонной контрразведки и агентурной разведки(Defense Counterintelligence and HUMINT Center). Создан в 2008 г. в результате слияния Директората агентурной разведки (Directorate for Human Intelligence) и контрразведки РУМО. В одном из интервью начальник Центра генерал-майор Теодор К. Николас (Theodore C. Nicholas) сравнил новую структуру с футбольной командой, в которой контрразведка выполняет функции защитников, а агентурная разведка — функции нападающих.
В задачи Центра также входит руководство системой военных атташе, начиная с отбора кандидатов от различных видов вооружённых сил и их подготовки и кончая получением собранной ими информации.
Центр координации операций военной разведки(Defense Intelligence Operations Coordination Center). Объединяет усилия тактической, оперативной и стратегической разведки. Тесно связан с созданным в 2005 г. Объединённым командованием разведки, наблюдения и рекогносцировки (Joint Functional Component Command for Intelligence, Surveillance and Reconnaissance), входящим в состав Объединённого стратегического командования США (United States Strategic Command).
Директорат кадровых ресурсов(Directorate for Human Capital).
Директорат управления информацией и руководителя информационной службы(Directorate for Information Management and Chief Information Officer). Отвечает за составление информационных баз данных, автоматизированную пересылку информации потребителям, ведает разведывательными архивами.
Директорат разведки Объединённого штаба(Directorate for Intelligence, Joint Staff).
Создан в 1974 г. и предназначен для непосредственного обеспечения разведывательной информацией ОКНШ. Фактически является разведывательным подразделением последнего. Организует работу национального центра военной разведки (командного пункта РУМО) и руководит деятельностью центра тревог РУМО, который работает круглосуточно в пять смен и готовит оперативную развединформацию в реальном масштабе времени для Пентагона.
В случае возникновения кризисной ситуации директорат разведки Объединённого штаба становится ключевой точкой, на которую замыкаются все элементы глобальной системы индикации и предупреждения. В него стекаются все разведывательные данные, которые после аналитической обработки немедленно сообщаются министру обороны и ОКНШ. Директорат выделяет специалистов в состав воздушного КП и запасного командного центра ОКНШ, поддерживает взаимодействие центра тревог РУМО с аналогичными органами других федеральных ведомств, в частности ЦРУ, и ситуационной комнатой Белого дома.
К более прозаическим задачам директората относится разработка доктрины военной разведки.
Начиная с февраля 1991 г. в составе директората действует телесеть военной разведки (Defense Intelligence Network), представляющая собой систему телевизионного вещания по закрытым каналам, абонентами которого являются высшие военные чины и правительственные должностные лица, всего около 1000 человек. Телеизображение шифруется и его можно просматривать лишь на особых мониторах. Передачи складываются из видеоряда (фотографии воздушной и космической съёмки) и звукового сопровождения.
Кроме того, в структуру РУМО входят:
Отдел начальника по закупкам(Office of the Acquisition Executive).