7 декабря 1941 года после неожиданного удара японской авиации по Перл-Харбору Соединенные Штаты вынуждены были вступить во 2-ю мировую войну. На следующий же день ФБР начало аресты по своим заранее подготовленным спискам. К 10 декабря было задержано 2342 человека из числа граждан Японии, Германии и Италии. Впрочем, когда 19 февраля 1942 года президент Рузвельт подписал чрезвычайный указ № 9066 о выселении из западных штатов всех без исключения лиц японской национальности и размещении их в лагерях в центральной части страны (согласно этому указу было интернировано около 120 тысяч человек, из которых две трети являлись американскими гражданами), выполнение этой миссии было возложено на военных. Таким образом, ведомство Гувера избежало сомнительной чести организовывать массовые депортации.
Поскольку в военное время роль ФБР как главной контрразведывательной службы существенно выросла, резко возросли и его полномочия, а также численность аппарата. Если в 1940 году в ФБР работало всего 898 агентов, то к 1943 году – 4000, а в 1945 году уже 4886 человек, при этом общее число сотрудников достигало 13 тысяч.
Следует сказать, что в отличие от печального опыта предыдущей войны, в ходе 2-й мировой ФБР действовало весьма успешно. За все эти годы ни немцам, ни японцам так и не удалось создать на территории Соединенных Штатов постоянно действующую агентурную сеть. Эффективно действовала и работавшая в Латинской Америке Служба специальной разведки ФБР, в первую очередь благодаря помощи дружественных США латиноамериканских режимов. На момент «расцвета» эта служба насчитывала 360 сотрудников, многие из которых работали в американских дипломатических миссиях «легальными резидентами» в качестве атташе. Собранная ими информация позволила арестовать 389 шпионов, 30 диверсантов и 281 нацистского агитатора.
После окончания 2-й мировой войны СССР из недавнего союзника Соединенных Штатов превращается в их главного противника. В США раскручивается антикоммунистическая истерия. Наконец-то наступил «звездный час» Гувера. В 1947 году президент Трумэн возложил на ФБР задачи по определению благонадежности государственных служащих и кандидатов на замещение государственных постов и должностей. В 1948 году Министерство юстиции поручило ФБР арестовать 145 деятелей Компартии США и возбудить против них уголовные дела в соответствии с «законом Смита», запрещающим призывы к насильственному свержению существующего государственного строя. 109 человек были затем осуждены, и на большинстве процессов ключевыми свидетелями со стороны обвинения выступали информаторы ФБР, внедренные в свое время в Коммунистическую партию.
Борясь с врагами «американского образа жизни», ведомство Гувера на протяжении 40-х – 60-х гг. регулярно само нарушало американские законы, проводя «негласные обыски», осуществляя незаконное прослушивание телефонных переговоров, перехват корреспонденции и организуя разного рода провокации.
Особенно широкий размах эта деятельность получила после того, как в 1956 году Гувер запустил в действие глобальную программу «Коинтелпро» («Контрразведывательная программа»). Первоначально она была направлена против Коммунистической партии США. Вскоре, однако, операция «Коинтелпро» вышла за рамки внедрения тайных агентов ФБР в Коммунистическую партию. Гувер санкционировал установление слежки за всеми организациями, деятельность которых, по его мнению, шла вразрез с политикой американского правительства.
Как известно, в представлении черносотенной общественности дореволюционной России образ «внутреннего врага» состоял из трех частей: жиды, социалисты и студенты. Неизвестно, был ли знаком Гувер с новейшей русской историей, однако он полностью отработал этот список, организовав негласные обыски в вашингтонском офисе Еврейского культурного общества, в помещении Социалистической рабочей партии и офисе ассоциации «Студенты за демократическое общество». Кроме того, тайным визитам гостей в штатском подверглись в разное время Ку-клукс-клан, негритянские и пуэрториканские националистические организации, религиозная община «Свидетели Иеговы» (ее члены уклонялись от воинского призыва и отказывались отдавать честь американскому государственному флагу), пацифистское объединение «Духовенство и миряне, озабоченные судьбой Вьетнама», Американский совет христианских деятелей, Ассоциации китайских прачек – и это только малая часть списка. В меморандуме ФБР, переданном в январе 1976 года в сенатскую комиссию Черча, признается «по меньшей мере» 238 незаконных проникновений против 15 организаций за период с 1942 по 1968 год.
Официально практике незаконных обысков был положен конец самим Гувером в 1966 году, но в действительности они по-прежнему продолжались. В период действия «Коинтелпро» с 1956 по 1971 год ежегодно осуществлялось около ста тайных операций. С 1955 по 1975 годы ФБР расследовало 740000 дел, связанных с подрывной деятельностью. К 1975 году в картотеке Бюро скопилось 6,5 миллионов досье на «внутренних врагов».