В 401-й школе Путин познакомился с ужасающе бюрократическими методами работы КГБ. Сам курс был узко направлен на изучение методов наружного наблюдения и строго ограничивался тем, что необходимо было знать слушателям. Слишком дорого обошлось бы удовольствие преподавать то, что не требуется для работы", - высокопарно пояснил один из инструкторов. Внешнее наблюдение имело множество форм: скрытое, открытое, комбинированное (и скрытое, и открытое) и демонстративное, причем последние три в той или иной степени были призваны сбить объект с толку или запугать его, чтобы он выдал себя, а возможно, и других. К методам скрытого наблюдения относятся "цепочка", когда члены группы наблюдения последовательно следуют за объектом; "вилка", когда несколько оперативников наблюдают за объектом с разных сторон, что часто используется в плотной толпе; "параллельное уличное наблюдение", применяемое в малонаселенных районах, где обычный "хвост" был бы слишком очевиден. Каждый метод подробно объяснялся, после чего слушатели получали практические задания. На каждую цель заполнялся журнал наблюдения, а в особо важных случаях, когда человек "представлял угрозу интересам советского государства", необходимо было завести оперативное досье наблюдения, для чего требовалось специальное разрешение. Если речь шла об иностранном гражданине, то досье передавалось в Пятое и Второе главные управления и архивировалось в Десятом управлении КГБ.
Кроме того, слушателей обучали методам контрнаблюдения, чтобы они сами не попали под наблюдение, и вербовке так называемых "агентов по проверке анкетных данных" из числа работников жилищных контор, почтовых служащих, врачей и других лиц, которые по роду своей деятельности могли предоставить информацию о потенциальных объектах, в частности о "лицах, имеющих подозрительные контакты с иностранцами".
Позднее Путин заявил, что 401-я школа его разочаровала, что, возможно, и правильно. Она не имела никакого отношения к внешней разведке. Она была создана в 1950-х годах для подготовки "топтунов", тех, кого посылали на трудоемкую и утомительную работу по наружному наблюдению, когда группа часами и днями следила за зданием, и ничего примечательного не происходило. Путин, как офицер, не должен был сам выполнять подобные задачи, но ему необходимо было знать, как работает система.
Курс обучения в 401-й школе закончился в июне 1976 года. То, чем занимался Путин в последующие три года своей карьеры в КГБ, с тех пор тщательно скрывается.
Сам Путин утверждал, что его "довольно быстро" перевели в Первый отдел Ленинградского управления , занимавшийся внешней разведкой. По другой версии, перевод состоялся примерно через год. Один из его бывших начальников в Ленинграде также утверждал, что после "непродолжительной работы в другом подразделении... даже не помню в каком", Путин был переведен во внешнюю разведку, "кажется, в 1976, а может быть, и в 1977 году".
На самом деле, как позже признал сам Путин, он перешел во внешнюю разведку "в конце 1970-х годов". Подразделение, о котором его бывший начальник предпочел не вспоминать, было Пятым управлением - или Пятым отделом, как его называли в провинциальных управлениях КГБ, например в Ленинграде, - и "короткий срок", который Путин провел там, длился с июля 1976 года до конца лета 1979 года. После этого он в общих чертах рассказал о работе в "контрразведке" - что технически правильно, поскольку Пятое управление занималось идеологической контрразведкой, - но отрицал, что когда-либо имел дело с диссидентами. Воспоминания его друзей и коллег по КГБ, а также его собственные заявления не оставляют сомнений в том, что это было так.
По словам его бывшего партнера по дзюдо Николая Ващилина, он следил за спортсменами, религиозными деятелями и артистами - все это входило в обязанности Пятого управления. Его друг, виолончелист Сергей Ролдугин, старший брат которого служил в КГБ, подтвердил, что он участвовал в слежке за православными верующими. Однажды на Пасху, вероятно, в 1978 году, Ролдугин сопровождал его, когда ему было поручено следить за церковной процессией. Саша Николаев, еще один его школьный друг, знал, что он работал "в отделе по работе с диссидентами". Коллега по КГБ Владимир Агартанов, с которым Путин позже работал в одном кабинете, опознал в нем оперативника Пятого управления и поразился его осведомленности о художниках и интеллигенции нонконформистского толка и их идеях.