Но вот «Поражен Пастырь, и рассеялись овцы». Обуреваемые страхом, бегут ученики в страшную ночь предательства из сада Гефсиманского. Однако, как только прошел первый испуг, Иоанн вместе с Петром спешит к дому первосвященника Анны. Сын Ионы остался во дворе среди слуг, а Иоанн, которого знали у первосвященника, сумел пройти внутрь. Там он слышал допрос архиерея, исполненный достоинства ответ Христа, удар по щеке, нанесенный Иисусу архиерейским слугою…
Из всех учеников Иоанн один лишь осмелился вместе с женщинами подняться на Голгофу. И, стоя у креста, он услышал слова Господа: «Се Мати твоя». Отныне он становится хранителем и попечителем скорбящей Матери Божией… Проходит томительная суббота. Вместе с другими Иоанн погружен в молчаливое отчаяние. Для юной души Голгофские события были слишком большим испытанием. Но как велика была скорбь, так велика была и пришедшая радость. Господь восстал от гроба и повелел Своим ученикам «идти и научить все народы, крестя их во имя Отца и Сына и Святого Духа».
После Пятидесятницы Иоанн некоторое время жил в Иерусалиме. В эти дни он был неразлучен с Петром. Они вместе посещали храм, вместе проповедовали имя Иисусово. Когда после исцеления хромого у Красных врат храма (Деян 3.2) иерусалимские власти арестовали их, они, представ перед судилищем, смело отказались подчиниться приказу прекратить проповедь. «Справедливо ли перед Богом — слушать вас более, нежели Бога? — спросили они своих судей. — Мы не можем не говорить того, что видели и слышали». Вместе со всей Иерусалимской Церковью Иоанн пережил страшные дни гонений, начавшихся убийством архидиакона первомученика Стефана; вместе с нею он с радостью принял весть о том, что их гонителю Савлу явился Господь и что из гонителя он стал апостолом. Однако, когда новообращенный Павел прибыл в Иерусалим, Иоанна там уже не было (Гал 1.19). Вероятнее всего, он предпринял миссионерское путешествие по окрестным местам, как это делал и Петр, «обходя всех» (Деян 9.32). Это был период, когда христианские общины одна за другой стали появляться во многих городах Востока: в Дамаске, Яффе, Лидде, Кесарии, Антиохии. Вероятно, имя Христа прозвучало уже и в Риме, вызывая споры и волнения среди иудеев (Светоний, Жизнь двенадцати цезарей, Божественный Клавдий, XXV). Первоначально церкви создавались евреями и прозелитами. Но после того как Петр крестил сотника Корнилия, начался приток язычников в Церковь. Большинство христиан из иудеев полагало в то время, что для вступления в Церковь необходимо принять иудейскую религию вместе со всеми вытекающими из этого обязанностями. Павел первый выразил ту мысль, что с наступлением Нового Завета ветхозаветные обрядовые учреждения теряют свой обязательный характер. Сподвижниками Павла в созидании новой «Церкви язычников» были Иосия-Варнава и Марк.
В 44 году Иоанн лишился своего брата. Апостол Иаков Зеведеев все это время жил в Иерусалиме, в смирении служа делу Евангелия вместе с другими апостолами из числа двенадцати. Он был схвачен по приказу Ирода Агриппы, который в тщетных попытках стяжать популярность решил угодить фарисеям тем, что начал репрессии против инакомыслящих. Иаков Зеведеев был обезглавлен без всякого суда (Деян 12.1 и след.). Видя, что такая расправа вызвала одобрение влиятельных фанатиков, Агриппа решил устроить публичный процесс и над апостолом Петром и в пасхальные дни приказал заключить его в крепость. Апостол спасся из темницы чудом. Между тем, очевидно, Иоанн еще не прибыл в Иерусалим и главой местной общины считался Иаков, «Брат Господень». Преступный царь Агриппа вскоре скончался от тяжелой и мучительной болезни.
На Соборе в Иерусалиме в 51 году, где обсуждался вопрос о том, должны ли обращенные из язычников соблюдать закон Моисеев, присутствовал и Иоанн. «Иаков и Кифа и Иоанн, почитаемые столпами, — писал об этой встрече ап. Павел, — подали мне и Варнаве руку общения, чтобы нам идти к язычникам, а им к обрезанным» (Гал 2.9). Из этих слов видно, что апостол Иоанн был признаваем на Иерусалимском Соборе столпом Церкви наряду с Петром и Иаковом Праведным и своей задачей почитал проповедь среди иудеев. Эту миссию он начал вместе с Петром в Малой Азии и прилежащих областях. Петр странствовал с проповедью по Каппадокии, Вифинии, Галатии, Асии и Понту (1 Петр 1.1). Ап. Иоанн обосновался в Эфесе и явился духовным руководителем общин восточного побережья провинции Асии — в городах Фиатире, Пергаме, Сардисе, Филадельфии, Лаодикии и Смирне (Откр 1.11). О том, что именно Эфес был местопребыванием апостола, можно заключить из следующих фактов.