5 августа 1917 г. на пленуме ЦК РСДРП(б) Дзержинский избран в узкий состав ЦК (11 человек), а на следующий день введен в Секретариат ЦК. В числе других ему была поручена военно-организационная работа. Он многое сделал для издании газеты «Солдат» – органа Военной организации большевиков при ЦК РСДРП(б). Нелегально выезжал в Разлив к В.И. Ленину, где получал от него указания об активизации работы по вооружению рабочих, формированию красногвардейских отрядов, поддержанию в постоянной боевой готовности революционных частей Петроградского гарнизона, о срыве подготовки Временным правительством к установлению диктатуры в стране25.
В августе 1917 г. Дзержинский принял активное участие в организации разгрома мятежа, поднятого Л.Г. Корниловым 7 сентября 1917 г. для установления военной диктатуры. Генерал снял с фронта и двинул на Петроград 3-й кавалерийский корпус. В.И. Ленин расценил это как «начало Гражданской войны со стороны буржуазии»26.
По приказу ЦК РСДРП(б) рабочие и солдаты Петрограда и Белоруссии, революционные части Западного фронта, моряки Кронштадта в течение семи дней подавили корниловский путч. Большую роль в разгроме корниловщины сыграла неутомимая деятельность Дзержинского. Он вместе с другими членами ЦК, войдя в состав созданного ЦК РСДРП(б) для подавления мятежа Комитета народной борьбы с контрреволюцией, организовал и вооружил на ряде крупных промышленных предприятий Петрограда красногвардейские отряды, много отдел сил сплочению революционных солдат и матросов. Он распорядился об аресте контрреволюционеров, выдаче оружия, боеприпасов и продовольствия воинским частям и Красной гвардии, сражавшимся с мятежниками.
Накануне и в дни Октябрьской революции Дзержинский был в центре событий. 10 октября 1917 г. участвовал в заседании ЦК РСДРП(б), принявшем решение о вооруженном восстании и образовавшем по его предложению Политбюро из семи человек во главе с В.И. Лениным. Затем вошел в состав Военно-революционного комитета (ВРК), созданного по указанию ЦК при Петроградском совете рабочих и солдатских депутатов. При ВРК имелись: штаб, бюро комиссаров, отделы вооружения, снабжения и продовольствия, печати и другие. Дзержинскому кроме других важных участков было поручено усилить охрану Смольного – штаба революции и его связь со всеми районами города и Центробалтом.
На расширенном заседании ЦК РСДРП(б) избран Военно-революционный центр по руководству восстанием из пяти человек: А.С. Бубнова, Ф.Э. Дзержинского, Я.М. Свердлова, И.В. Сталина и М.С. Урицкого27. Центр вошел в состав ВРК и стал его руководящим партийным органом.
В.И. Ленин, находясь на нелегальном положении, руководил работой ЦК с 15 октября из конспиративной квартиры на Сердобольской улице. При встрече с Дзержинским он интересовался положением в городе и на периферии, в частях столичного гарнизона, в редакции газеты «Солдат». Причем интересовался, где и какие части дислоцируются, о наличии и численности в них партийных организаций, кто руководит солдатскими комитетами. Прямо от Ленина Дзержинский отправился в Смольный, где во второй половине дня состоялось закрытое заседание Петроградского комитета РСДРП(б) с представителями всех районов города. В своем выступлении Дзержинский убедительно защищал необходимость вооруженного восстания.
С 19 октября в ВРК установлено круглосуточное дежурство, обеспечена постоянная связь с районными советами, воинскими частями, боевыми кораблями Балтийского флота и крупными заводами. Дзержинский работал круглые сутки, почти без сна и отдыха, лично подбирал, инструктировал и направлял комиссаров на места, где они принимали непосредственное участие в приведении в полную боевую готовность воинских частей и кораблей, следил за выпуском и распределением военной продукции, вводил жесткие лимиты отпуска боеприпасов. С этой целью ВРК запретил заводскому комитету Петроградского патронного завода выдавать боеприпасы без визы одного из трех членов ВРК – Дзержинского, Лазимира и Антонова-Овсеенко.
В дни, непосредственно предшествовавшие восстанию, по заданию ЦК РСДРП(б) он контролировал работу почт и телеграфов, обследовал Петропавловскую крепость на предмет размещения в ней запасного штаба восстания.
21 октября 1917 г. на заседании ЦК создана комиссия по подготовке II съезда Советов. На следующий день по предложению Дзержинского и Свердлова ВРК назначил комиссарами в штаб Петроградского военного округа своих членов А.Д. Садовского, П.Е. Лазимира и К.А. Механошина. После отказа командующего округом принять комиссаров ВРК приказом по гарнизону объявлены недействительными все распоряжения штаба округа без визы комиссаров ВРК28.
В городе отмечался День Петроградского Совета. Дзержинский выступил на митингах в Московском, Нарвском районах и на Охте, на первой Петроградской конференции красногвардейцев. Весь день прошел под лозунгом «Вся власть Советам!».
22 октября под председательством Дзержинского и Свердлова состоялась 1-я Петроградская конференция красногвардейцев, на которой присутствовало около 100 человек, в основном большевиков.