Однако с приходом в Белый дом президента Кэлвина Кулиджа деятельность Бюро расследований была переориентирована с преследований инакомыслящих на борьбу с уголовной преступностью. Возглавивший в марте 1924 года министерство юстиции Харлан Ф. Стоун приостановил программу борьбы с радикализмом, запретил GID прослушивание телефонных разговоров, привлечение к негласному сотрудничеству членов радикальных организаций и групп и внедрение в их ряды официальных сотрудников Бюро. Стоя на формальных позициях «буржуазной юстиции», Стоун полагал, что компетенция ФБР должна определяться федеральными законами. Практика последующих десятилетий наглядно продемонстрировала, что он заблуждался.
В мае того же 1924 года Гувер был назначен исполняющим обязанности директора Бюро расследований, а в декабре он стал его полноправным директором. На момент прихода Гувера к руководству в Бюро расследований работало 650 служащих, включая 441 специального агента.
В 1932 году конгресс утвердил федеральный закон о похищениях людей, ставший первым из длинной череды юридических актов, постепенно расширивших полномочия и влияние Бюро расследований, которое 1 июля того же года было переименовано в Бюро расследований США. В августе 1933 года последовало новое переименование, и Бюро стало называться Управлением расследований. При этом сфера деятельности организации резко расширилась – в его состав была включена служба, контролирующая выполнение «сухого закона» (впрочем, в декабре 1933 года «сухой закон» был отменен). Наконец, в июле 1935 года ведомство Гувера было преобразовано в Федеральное бюро расследований (ФБР), а Гувер стал его первым директором.
Хотя все эти годы основное внимание ФБР уделялось борьбе с преступностью, Гувер, будучи убежденным антикоммунистом, ни на минуту не забывал, что главными врагами Соединенных Штатов являются не гангстеры и мафиози, а большевики и прочие инакомыслящие. В этом он нашел поддержку и понимание президента Франклина Рузвельта. 25 августа 1936 года Ф. Рузвельт поручил Гуверу начать широкое негласное наблюдение за деятельностью оппозиционных политических партий и групп, как левых, так и правых. При этом была сделана оговорка, что полученные таким образом материалы не могут служит основанием для судебных преследований и выступать в качестве доказательств.
А в июне 1939 года Рузвельт, опять же тайно, распорядился о том, чтобы все государственные структуры докладывали в ФБР о каждом факте, «непосредственно или косвенно относящемся к шпионажу, контршпионажу и саботажу». Таким образом, с 1939 года ФБР становится головным органом контрразведки США. В связи с этим в сентябре 1939 года в составе ФБР было воссоздано Управление общих расследований с целью «расследования деятельности групп и граждан, вовлеченных в подрывную, шпионскую и любую другую деятельность, которая создает угрозу национальной безопасности США».
В 1934 году конгресс запретил телефонное прослушивание (Закон о средствах связи). Но тем не менее ФБР с санкции министерства юстиции продолжало этим заниматься, поскольку руководство министерства трактовало закон как запрет не на само прослушивание, а лишь на разглашение информации, полученной таким способом. А в мае 1940 года Рузвельт издал секретную директиву, разрешавшую прослушивать телефоны людей, подозреваемых в подрывной антигосударственной деятельности.
В июне 1940 года сотрудники ФБР тайно проникли в нью-йоркский офис Американского молодежного конгресса и перефотографировали некоторые документы, среди которых были письма от Элеоноры Рузвельт, жены президента. Также шеф ФБР санкционировал и «негласные обыски» и в помещениях черных общин Соединенных Штатов, объясняя это своей озабоченностью по поводу «брожения среди негров». Таким образом, мы наблюдаем парадоксальную закономерность: разгул политических репрессий со стороны Бюро расследований приходится на президентство либерала Вудро Вильсона, затем эта деятельность прекращается при консервативном президенте Кэлвине Кулидже и вновь расцветает при либерале Франклине Рузвельте.
После начала Второй мировой войны Гувер отдал распоряжение своим подчиненным подготовить справки на всех лиц, замеченных «в симпатиях к Германии, Италии и коммунизму». Фамилии этих людей заносились в особый список, по которому планировалось провести аресты в случае вступления Соединенных Штатов в войну. Гувер также санкционировал негласные обыски в помещениях дипломатических представительств иностранных держав с целью получения секретной информации.
В июне 1940 года в составе ФБР создается Служба специальной разведки, перед которой была поставлена задача препятствовать внедрению нацистских тайных агентов и шпионов в страны Латинской Америки. Таким образом, полномочия ФБР как контрразведывательной организации впервые распространились за пределы Соединенных Штатов.